Jim Hurtubise, een rookie, zorgde tijdens de laatste trainingsdag voor de verrassing door het ronderecord scherper te stellen. Hij reed met een gemiddelde snelheid van 149,601 MPH één ronde over het ovaal van Indianapolis. Over de vier kwalificatieronden reed hij gemiddeld 149,056 MPH. Dat was het hoogste gemiddelde tijdens alle trainingen, maar doordat de eerste 22 plaatsen zich al gekwalificeerd hadden tijdens het eerste weekeinde, mocht hij pas als 23e van start gaan. Op de eerste rij, op de pole positie, stond Eddie Sachs. Naast hem stonden de winnaar van vorig jaar, Jim Rathmann en Rodger Ward. Op het laatste moment trok Daywalt zich terug voor de race. Zijn vervanger, Wilson, moest achteraan het veld starten.

Op 30 mei was het bewolkt, maar om 11 uur, toen de start werd gegeven, was het al aan het opklaren. De start verliep zonder problemen. Sachs kon vanuit zijn pole positie de leiding behouden. Daarachter volgden Rodger Ward, Jim Rathmann, Troy Ruttman en de rest van het veld. In de eerste ronden waren er overal op de baan gevechten aan de gang. Na ongeveer 10 ronden leek Rodger Ward eindelijk weg te rijden van zijn achtervolgers. Hij had dan 2 seconden voorsprong. Bettenhausen en Hurtubise vielen op door hun gestage progressie door het veld. Bettenhausen, gestart als 18e, reed nu al vierde en Hurtubise, gestart als 23e was al opgerukt naar de achtste positie. Maar Ruttman liet Bettenhausen niet begaan. Hij passeerde hem terug in de 11e ronde, verhoogde zijn tempo en de druk op de leiders. Op 8 ronden tijd passeerde hij achtereenvolgens Jim Rathmann, Sachs en Rodger Ward. Hij reed nu aan de leiding van de race. Vijf ronden later maakte hij echter al zijn eerste pitstop. Jim Rathmann, die ondertussen ook voorbij Sachs en Ward was gegaan, nam de leiding over en behield deze tot de 39e ronde. Dan maakte ook hij zijn eerste pitstop.

Door het grote aantal pitstops veranderden de posities in de race elke ronde. Ward stopt vier ronden later dan Jim Rathmann en Sachs kon het zelfs tot de 52e ronde uithouden voor zijn eerste stop. Hij verloor slechts één plaats aan Troy Ruttman, de winnaar van 1952. Net voor ze 150 mijl hadden afgelegd, nam hij de leiding terug over. Jim Rathmann kon hen beide korte tijd later passeren. 15 ronden lang vochten ze een hevig duel uit. In de 83e ronde leek Jim Rathmann het gevecht te winnen. Sachs moest de pit opzoeken. Zijn stuurinrichting moest nagekeken worden. Hij verloor meer dan 2 minuten in de pit en uiteraard ook alle hoop op een goede eindklassering. Boyd had ook pech. Hij was al opgerukt naar de zesde plaats, maar toen gaf zijn motor de geest in de 77e ronde. Er volgden nog meer pitstops. In de 93e ronde eentje van Jim Rathmann voor brandstof en nieuwe banden. In minder dan 21 seconden was hij terug vertrokken. Thomson, die zijn 2e stop nog moest maken, kwam daardoor aan de leiding. Dan volgde de eerste ‘full course yellow’. Eén van de achterblijvers, Eddie Russo, had de muur geraakt. Binnen enkele seconden veranderde de pitstraat in een drukke autoweg. Ondertussen werd Russo, ernstig gewond afgevoerd naar een ziekenhuis.

Net halfweg van de race was de stand: Jim Rathmann, Rodger Ward, Thomson, Bettenhausen, Troy Ruttman, Goldsmith, Freeland en Branson. Weiler reed op de 9e plaats maar in de 103e ronde crashte hij in de muur. Hij werd zo de 10 opgever in deze race. Daardoor reed Veith nu op de negende plaats en Hurtubise tiende. Jim Rathmann zijn voorsprong was opgelopen tot 10 seconden. Dan verhoogde Rogder Ward echter zijn tempo en na 300 mijl wedstrijd was het verschil teruggelopen tot 2 seconden. Zes seconden verderop reed Thomson op een veilige derde plaats. Ondertussen was de motor van Bettenhausen beginnen roken. In de 123e ronde maakte hij een pitstop om twee ronden later definitief op te geven. Branson nam de 4e plaats over gevolgd door Hurtubise, Goldsmith, Ruttman en de rest van het veld. Maar de toeschouwers hadden nu vooral oog voor het gevecht om de leiding tussen Ward en Rathmann. Ward slaagde er zelfs in om voorbij Rathmann te geraken. Deze was echter niet onder de indruk en na korte tijd nam hij de koppositie weer over. Beide maakten in de 148e ronde hun laatste pitstop. Ondertussen hadden zowel Feeeland, Ruttman als Sachs de wedstrijd verlaten. Allen hadden ze af te rekenen met mechanische problemen. Thomson van zijn kant reed nog steeds op de 3e plaats.

Ward had 20 seconden nodig voor zijn laatste pitstop, Rathmann 21. Beide konden toen al hun eindsprint inzetten, ook al waren er nog 130 mijl te rijden. Ronde na ronde bleven ze naast of vlak achter elkaar strijden. De leiderspositie veranderde maar liefst 9 keer van eigenaar. Drie ronden voor het einde nam Jim Rathmann definitief het voortouw in handen. Ward begreep dat hij beter op veilig zou spelen om zo de tweede plaats te bemachtigen. Goldsmith werd nog derde, voor Branson, Thomson en de andere 11 wagens die de race beëindigden.

Dit bleek de laatste keer te zijn geweest dat de 500 mijl van Indianapolis deel uitmaakte van et wereldkampioenschap Formule 1. Het was duidelijk dat de Europese rijders en teams geen interesse hadden in deze wedstrijd. Maar ook de Amerikaanse teams en coureurs hadden geen interesse in de Grand Prix’. Toch kwamen in de jaren ’60 sommige Europese coureurs hun geluk beproeven in deze wedstrijd. Jim Clark won zelfs in 1965 en Graham Hill in 1966. In de stand voor het wereldkampioenschap veranderde er uiteraard niets ten opzichte van de vorige race.